30 мая 1574 года умер его старший брат, король Франции Карл Девятой, и Генрих, бросив Польшу, устремился на родину, чтобы занять более престижный трон. Новый король был умен и красноречив, однако военным и государственным делам предпочитал придворную жизнь и праздность. Потому основные политические события во Франции происходили фактически без его вмешательства. 6 мая 1576 года был подписан очередной мирный договор с гугенотами (Эдикт в Болье, или Мир брата короля). Гугенотам допускалось свободное исповедание новой веры всюду, где она существовала в день заключения договора, и, более того, в одном каком-нибудь городе каждого правительственного округа — гугенотам было предоставлено 8 городов, но Париж был из этого общего положения исключен — они могли проживать в полной безопасности.
Кроме того, им был дан доступ к бенефициям государства, т. е. к занятию общественных должностей. На мгновение это важное и похвальное решение как бы облагородило Генриха III в его собственных глазах. С гордостью он сам называл этот мир своим, королевским миром, так как он давал возможность государству выпутаться из весьма неприятных финансовых и экономических затруднений. Действительно, в течение последующих семи лет во Франции наблюдалось относительное спокойствие. Но про, якобы, гугенотская политика короля не понравилась католической партии, которую возглавляли герцоги Гизы. Для защиты католической церкви она создали Католическую лигу, под влиянием которой в 1585 году Генрих был вынужден подписать Немурский эдикт, запрещавший любое вероисповедание, кроме католического. Это привело к новой вспышке гражданской войны, в которой на этот раз удачливее были протестанты.
Королевская армия была разбита, а парижане отказались впустить короля в столицу, встретив его баррикадами и фактически провозгласив королем Гиза (к тому времени умер младший брат Генриха герцог Алансонский, а у Генриха не было наследников, таким образом Гиз имел формальное право занять трон). Генрих формально помирился с Гизом, но на самом деле готовил его убийсктво. 23 ноября 1585 года пригласил Генриха Гиза к себе во дворец, и 45 телохранителей короля закололи его шпагами и кинжалами. Другой из Гизов, кардинал, был брошен в темницу и вскоре умерщвлен. Католики возненавидели Генриха, и тот поневоле был вынужден сблизиться с гугенотами. В 1589 году он официально признал наследником престола Генриха Наваррского. 1 августа 1589 года религиозный фанатик монах из ордена якобитов Жак Клеман, добившись встречи с Генрихом, ударил его кинжалом в живот. Рана оказалась смертельной. Подтвердив еще раз полномочия Генриха Наваррского как наследника, король Генрих III скончался